The missing cluster

Les urochordés ou tuniciers sont un phylum assez fascinant, non seulement parce qu’ils sont vraisemblablement les plus proches parents des vertébrés au sein des chordés (voir Delsuc et al.)  mais également parce qu’ils présentent des modes de vie et des plans d’organisation très originaux.  Leur caractéristique commune est la présence autour du corps de l’animal d’une tunique qui include de la cellulose, un composé unique chez les animaux. Les tuniciers comprennent des formes sessiles, les ascidies et des formes planctoniques, les thaliciacea et les appendiculaires, les adultes des premières deux formes ne présentent pas les caractéristiques typiques du plan d’organisation des chordés et il leur manque en particulier la chorde dorsale. Les caractéristiques des chordés se retrouvent chez ces tuniciers dans la forme larvaire appelée têtard (très original…) et sont ensuite perdue lors d’une métamorphose au cours de laquelle la “queue du têtard” est perdue. En revanche, les appendiculaires conservent à l’état adulte leur queue incluant des cellules musculaire, leur chordate nerveuse et leur notochorde. 

Une ascidie,  Clavinella

Cette situation a permis la formulation de nombreuses hypothèses sur l’orientation des caractères au sein des chordés, d’autant que, jusqu’à une date assez récente, les tuniciers étaient considérés comme le lignage le plus ancien des chordés. Ainsi, l’embryologiste anglais Walter Garstang ont proposé dès la fin du XIXème siècle que les chordés pourraient correspondre à une évolution néoténique de cette forme larvaire, à partir d’ancêtre sessiles à cycle de vie biphasique comme les ascidies. Les appendiculaires seraient donc un exemple ou une étape de ce type de processus néoténique. Une vision alternative considère que la présence de la queue à l’état adulte chez les appendiculaire correspondrait à  un caractère primitif ou ancestral et que l’ancêtre des chordés aurait donc déjà possédé ces caractéristiques. La phylogénie moléculaire a clairement soutenu cette seconde vision en plaçant les appendiculaire à la base des tuniciers (Wada, 1998) et plus récemment en proposant que l’amphioxus pourrait lui-même être à la base des chordés (Delsuc et al.) alors qu’ils partagent beaucoup de caractères avec les vertébrés (chorde nerveuse, notochorde et même myomères). Cependant, des doutes peuvent être émis sur le positionnement exact des appendiculaires au sein des phylogénies moléculaires à cause de leur vitesse d’évolution moléculaire extrêmement rapide susceptible de cause le classique artefact des longues branches qui expliquerait leur position basal au sein des tuniciers. 

L’appendiculaire Oikopleura dioica

Venons en au fait: un article de  PNAS par Stach et al. sorti il y a quelques jours, apporte un éclairage tout à fait particulier sur ce débat en remettant en cause le statut ancestral du plan d’organisation de l’appendiculaire. Cet article présente une description détaillée du lignage cellulaire au cours du développement de l’appendiculaire Oikopleura dioica en utilisant en particulier une technique de microscopie 4D et un traitement informatique des images. Ce travail révèle l’extrême rapidité du clivage et des évènements morphogénètiques  chez cet organisme mais surtout l’existence d’une rotation à 90° des cellules épidermiques du tronc, un évènement qui accompagne le processus de métamorphose chez les ascidies. Si cet évènement est bien homologue de la migration cellulaire rencontrée lors de la métamorphose des ascidies, cela signifie que le plan d’organisation des appendiculaires est dérivé secondairement, d’un ancêtre de type ascidie par néoténie, et ne constitue donc plus un état ancestral au sein des tuniciers. Le status dérivé des appendiculaire peut être corrélé avec l’extrême compaction de son génome, le plus petit connu chez un métazoaire (80 mb, Seo, 2001) qui s’est accompagné de la dispersion de son cluster Hox (Seo, 2004). 

Malgré ce que suggère les auteurs, je pense que ce résultat ne remet pas en cause l’existence à l’origine des chordés d’un ancêtre à vie libre, présentant des caractères partagés entre amphioxus, les vertébrés et les larves d’ascidies. Au contraire, cela suggère encore une fois que l’évolution ne choisit pas forcément le chemin le plus simple, des similitudes de plans d’organisation  (par. ceux d’amphioxus et d’Oikopleura) pouveut être apparus par tout une suite d’événements: acquisition d’un cycle de vie biphasique avec un adulte sessile puis retour à l’état ancestral par néoténie. Cela fait d’Oikopleura un modèle particulièrement intéressant pour étudier le lien entre simplification génome, accélération des taux d’évolution et développement avec son lignage cellulaire extrêmement simplifié.  Pour autant, pour apporter encore plus d’arguments à ce débat, il est nécessaire que notre connaissance de la phylogénie des urochordés soit améliorée, par exemple à travers l’usage de la phylogénomique mais il est également indispendable que soit réalisée une meilleure étude de certains représentants des ascidies à la phase têtard plus longue et au développement moins rapide que celui de Ciona ou, cas extrême, celui d’Oikopleura pour mieux comprendre les caracéristiques ancestrales du développement des tuniciers. Des cellules présentant des homologies avec les cellules migratrices des crêtes neurales ont par exemple été détectées chez de telles ascidies (Jeffery, 2004).